Cheryshev được triệu tập vào Đội tuyển bóng đá quốc gia Nga lần đầu tiên vào tháng 11 năm 2012[15] và ngày 14 tháng 11, anh có trận ra mắt khi Nga đấu giao hữu với Mỹ và hòa 2-2.[16]

Cheryshev không có cơ hội tham dự World Cup 2014 khi bị huấn luyện viên Fabio Capello loại khỏi danh sách 23 cầu thủ sau cùng.[17] Hai năm sau đó, anh cũng lỡ mất cơ hội tham dự Euro 2016 vì chấn thương.[18]

Sau khi vắng mặt tại đội tuyển hơn hai năm[19], Cheryshev trở lại vào ngày 27 tháng 3 năm 2018 trong trận giao hữu với Pháp.[20]

World Cup 2018

Năm 2018, Cheryshev có cơ hội tham dự giải đấu lớn đầu tiên cho đội tuyển ngay tại quê hương là World Cup 2018.[21] Trong trận đấu khai mạc với Saudi Arabia ngày 14 tháng 6, sau khi vào sân từ ghế dự bị thay cho Alan Dzagoev bị chấn thương, anh đã lập cú đúp giúp đội tuyển Nga giành chiến thắng đậm 5-0, trong đó bàn thắng thứ hai là pha vẩy má ngoài đẳng cấp từ sát vòng 16m50. Đây cũng là những bàn thắng đầu tiên của anh trong màu áo đội tuyển Nga và anh cũng trở thành cầu thủ dự bị đầu tiên ghi bàn trong một trận khai mạc World Cup.[22][23] Trong trận đấu thứ hai bảng A gặp Ai Cập, anh có thêm một bàn thắng trong chiến thắng trước đại diện châu Phi với tỉ số 3-1.[24] Tuyển Nga lọt vào vòng đấu loại trực tiếp ở vị trí thứ hai bảng A với 6 điểm sau khi để thua Uruguay 3-0 ở lượt trận cuối vòng bảng, trận đấu mà Cheryshev đã có một pha phản lưới nhà sau nỗ lực ngăn cản cú sút của Diego Laxalt.[25]

Đội tuyển Nga sau đó gây bất ngờ lớn khi loại ứng cử viên vô địch Tây Ban Nha ở vòng 16 đội, trong đó Cheryshev là một trong những cầu thủ đá thành công ở loạt luân lưu của tuyển Nga.[26] Ở trận tứ kết gặp Croatia, Cheryshev chính là cầu thủ mở tỉ số trận đấu bằng một cú sút xa và bàn thắng này về sau đã được nằm trong số 10 bàn thắng tranh giải Bàn thắng đẹp nhất năm 2018 của FIFA.[27][28] Tuy nhiên chung cuộc Nga để thua Croatia 4-3 ở loạt sút luân lưu. Tổng cộng anh đã có 4 bàn thắng ở kỳ World Cup này.

Ngày 7 tháng 9 năm 2018, Cheryshev trở thành cầu thủ Nga đầu tiên ghi bàn tại giải đấu mới của UEFA là UEFA Nations League trong chiến thắng 2-1 trước Thổ Nhĩ Kỳ.[29]